Il bilancio di Jan Lindhe: tre fasi e una domanda ancora aperta

Congresso di implantologia a Monaco, primi anni Novanta. Lindhe presenta i dati sulla peri-implantite nel cane e poi chiede alla platea — diverse centinaia di persone — se qualcuno l’ha mai vista in un paziente. Silenzio. In sala ci sono molti rappresentanti delle aziende implantari. Allora chiede di abbassare le luci e ripete la domanda.

«Sì, sì, sì.»

Questa scenetta è raccontata dallo stesso protagonista in un articolo di gennaio 2025 del Journal of Periodontal Research, il primo di una serie che la rivista ha aperto per i suoi sessant’anni (Lindhe & Romandini, 2025). È la trascrizione di una conversazione fra Mario Romandini e Jan Lindhe, a casa di Lindhe, nel maggio 2024, davanti a tè e biscotti. Vale davvero la pena di leggerlo per intero (è un download gratuito). Qui provo a estrarne alcuni spunti che fanno veramente ragionare sul modo in cui lavoriamo e sul presente e futuro di parodontologia e implantologia.

Fase 1: la placca, e il modo giusto di leggere i dati

Il punto di partenza è la tesi di Jens Waerhaug del 1952, The Gingival Pocket. Waerhaug descrisse il rapporto fra placca, tartaro e lesione infiammatoria, e stabilì che la parodontite colpisce i tessuti molli e le strutture connettivali attorno al dente. L’osso, semplicemente, si allontana distruggendosi. È un concetto nato settant’anni fa e che oggi conosciamo a menadito. Ed è bello sapere da dove viene.

Poi Waerhaug fece la cosa più difficile. Andò a verificare sul campo. Con Lovdal, Arno e Schei esaminò circa 1.500 operai di fabbrica a Oslo in diverse fasce d’età, e per cinque anni rimosse sistematicamente placca e tartaro fornendo istruzioni di igiene (Lovdal et al., 1961). Gengivite e perdita dentale calarono drasticamente. Subito dopo arrivò la serie sulla gengivite sperimentale di Löe, Theilade e Jensen (Löe et al., 1965), che mostrò la relazione diretta fra accumulo di placca e comparsa di gengivite, e la risoluzione dell’infiammazione con la rimozione della placca. Lindhe ricorda di aver assistito alla presentazione seduto dietro al suo capo, Hilding Björn, con la sensazione che nella stanza qualcosa fosse cambiato per sempre.

Nel 1970 Löe e Schiott presentarono la clorexidina, che nelle condizioni sperimentali preveniva del tutto la gengivite (Löe & Schiott, 1970). Per qualche mese sembrò che la molecola avrebbe cambiato l’odontoiatria. Lindhe è asciutto sul punto: la clorexidina ha preso il suo posto, ma non ha mai sostituito il controllo meccanico della placca.

La guerra sul trauma occlusale, e come si vinse

Negli stessi anni la scuola americana sosteneva che il trauma occlusale fosse il fattore principale della parodontite. Glickman e Smulow, su materiale autoptico, avevano osservato che i denti mobili presentavano più difetti angolari dei denti fermi adiacenti, e ne avevano concluso che il trauma causava perdita di attacco (Glickman & Smulow, 1967). Pihlstrom arrivò alla stessa conclusione studiando 300 pazienti sui primi molari superiori (Pihlstrom et al., 1986).

L’obiezione di Lindhe è la parte più istruttiva di tutto l’articolo, e non riguarda la parodontologia. Riguarda i dati trasversali. Se leggi quella tabella da sinistra a destra, il trauma sembra importante. Se la leggi da destra a sinistra, i difetti angolari significano più perdita di attacco, che significa più mobilità. Gli stessi numeri, la freccia causale invertita, e nessun modo di sapere quale delle due direzioni sia vera.

Per uscirne servivano esperimenti. Il gruppo di Göteborg li fece sul beagle, e il risultato fu che il trauma da solo, senza placca, quasi mai produce danno parodontale significativo (Lindhe & Svanberg, 1974; Ericsson & Lindhe, 1977). E il trauma occlusale non impedisce nemmeno la guarigione dopo la chirurgia parodontale. Lindhe tiene a precisare che non hanno mai sostenuto che l’occlusione fosse irrilevante. Hanno stabilito che la placca viene prima.

Il contributo che Lindhe considera il proprio migliore

L’ultimo passo della Fase 1 fu il “Göteborg approach”: trattare grandi gruppi di pazienti con procedure diverse, seguirli nel tempo, mantenerli sotto un controllo di placca rigoroso e vedere cosa succede. Nello studio a cinque anni su chirurgico e non chirurgico, i siti con profondità iniziale superiore a 3 mm rispondevano allo stesso modo con entrambi gli approcci, e la differenza la faceva la quantità di superfici libere da placca ai controlli (Lindhe et al., 1984).

Non conta la tecnica con cui elimini la tasca. Conta che placca e tartaro se ne vadano.

Lindhe dice, con una certa esitazione, che considera questo il suo contributo più importante alla parodontologia. Quarant’anni di mode chirurgiche dopo, quella frase è ancora in piedi.

Fase 2: quando l’osso che ricresce non basta

Nel 1976, in visita all’Eastman Dental Center di Rochester, Lindhe vide uno studio di Jack Caton e Helmut Zander. Avevano indotto parodontite in scimmie con elastici ortodontici, poi strumentato chirurgicamente le radici. Le radiografie mostravano una ricrescita ossea notevole. Nelle sezioni istologiche, fra osso e radice, c’era epitelio giunzionale (Caton & Zander, 1976).

Fino a quel momento tutti — Göteborg compresa — davano per equivalenti riempimento osseo e rigenerazione parodontale. Lindhe lo ammette senza cercare scuse: avevano pubblicato più lavori basati su quella equivalenza, incluso lo studio sul controllo di placca sistematico e la rigenerazione ossea nelle tasche infraossee (Rosling et al., 1976). Un’ammissione così, in un articolo firmato a novant’anni, vale più di molte revisioni sistematiche.

Nello stesso periodo Armitage, Svanberg e Löe misero in crisi anche lo strumento con cui misuravamo. Nel cane, la sonda parodontale si ferma 0,39 mm prima dell’attacco nei siti sani, e lo supera di 0,24 mm nei siti con parodontite (Armitage et al., 1977). L’infiammazione decide dove si ferma la punta.

La chiave arrivò da una riga di Tony Melcher: sono le cellule che ripopolano la ferita parodontale a determinare la qualità della guarigione (Melcher, 1976). Sture Nyman e Thorkild Karring, a Göteborg, la presero alla lettera e chiesero quali cellule sappiano produrre cemento. Le radici affette da parodontite impiantate nell’osso guarivano per anchilosi e riassorbimento, senza nuovo attacco (Karring et al., 1980). Quando invece un filtro impediva al connettivo gengivale di raggiungere la radice, sulle superfici curettate comparivano nuovo cemento e fibre inserite (Nyman et al., 1982). Nel caso umano pubblicato lo stesso anno, su un incisivo inferiore con 9 mm fra giunzione amelo-cementizia e cresta ossea, il nuovo attacco risaliva 5 mm sopra la cresta in tre mesi (Nyman et al., 1982).

Era nata la rigenerazione tissutale guidata. Anni dopo Tonetti, Cortellini e Lang la portarono fuori dai centri di ricerca, in 11 studi odontoiatrici di 7 paesi su 143 pazienti: la GTR guadagnava 3,04 mm di attacco contro 2,18 mm del solo lembo di accesso, ma fra un centro e l’altro ballavano 1,73 mm (Tonetti et al., 1998). La tecnica funziona, e l’operatore pesa quanto la tecnica. Quel millimetro e settanta è dentro il trial, misurato fra centri.

Fase 3: gli impianti, e una cautela ignorata

Lindhe conobbe Per-Ingvar Brånemark nel 1964, quando studiava estrogeni, progesterone e microvascolarizzazione nella gengivite gravidica. Gli impianti arrivarono dopo (Brånemark et al., 1969). Il suo vecchio capo Björn, chirurgo orale che aveva rimosso decine di impianti sottoperiostei, era convinto che non avrebbero funzionato. Si sbagliava.

L’implantologia entrò a Göteborg soltanto nel 1989, dopo una riunione di facoltà. Negli Stati Uniti l’inserimento nell’alveolo post-estrattivo stava diventando popolare, e la domanda che il gruppo si pose era elementare: se l’estrazione cambia le dimensioni della cresta, un cilindro di titanio dentro l’alveolo può impedirlo?

La risposta arrivò con Mauricio Araújo e Giuseppe Cardaropoli. Prima la dinamica di formazione dell’osso nell’alveolo (Cardaropoli et al., 2003), poi la misura del riassorbimento dopo l’estrazione, concentrato nelle prime otto settimane e molto più marcato sul versante vestibolare, dove la cresta è fatta di solo bundle bone (Araújo & Lindhe, 2005). Infine la verifica diretta: l’impianto inserito nell’alveolo fresco non previene il rimodellamento, e a tre mesi le pareti vestibolari degli alveoli con impianto e di quelli lasciati guarire da soli hanno la stessa altezza (Araújo et al., 2005). Vent’anni dopo, questo dato viene ancora ignorato in metà dei casi che vedo discutere.

La peri-implantite prima che avesse un nome

Nel 1992 Tord Berglundh e Lindhe misero una legatura intorno a un dente e a un impianto nello stesso beagle. La lesione peri-implantare risultò più estesa di quella parodontale e si spinse dentro il midollo osseo (Lindhe et al., 1992). Quando Lindhe presentò questi dati a un incontro nel sud della Svezia, usando per la prima volta il termine peri-implantite, la reazione fu che il fenomeno accadeva solo a Göteborg, al sesto piano.

Poi venne Monaco, e le luci abbassate.

I dati arrivarono dopo: su 1.070 impianti in 182 soggetti, 419 mostravano perdita ossea associata a peri-implantite, circa il 40% degli impianti per paziente (Fransson et al., 2009). Nel campione svedese di 588 pazienti esaminati a nove anni dalla terapia, il 45% aveva segni di peri-implantite e il 14,5% una forma da moderata a grave (Derks et al., 2016). La differenza fra peri-implantite e parodontite resta uno dei terreni meno chiari della disciplina.

I due allarmi sul presente

Il primo Lindhe lo presenta come una sensazione, e lo dichiara apertamente. Gli sembra che i parodontologi si stiano allontanando dalla prevenzione e dal trattamento della parodontite per dedicarsi agli innesti di tessuto molle e alla rigenerazione intorno a denti e impianti. Procedure che fanno bene ai pazienti, scrive, e che però pesano meno sulla longevità della dentatura. Il rischio è perdere la competenza sul problema centrale.

Il rilievo va preso sul serio da chiunque riempia il proprio calendario congressuale di chirurgia avanzata — me compreso. Perché i numeri della malattia vanno nella direzione opposta al nostro entusiasmo tecnico: nel 2021 la parodontite grave riguardava 1,067 miliardi di persone, con una prevalenza standardizzata per età del 12,5%, e l’edentulia 353 milioni; le proiezioni al 2050 danno oltre 1,5 miliardi di casi di parodontite grave (+44%) e oltre 660 milioni di edentuli (+84%) (Nascimento et al., 2024). Il miglioramento della salute orale registrato fino al 2010 nei paesi sviluppati (Kassebaum et al., 2014) non ha cambiato il quadro globale.

Il secondo allarme è la peri-implantite, che Lindhe considera oggi la sfida clinica più urgente. La progressione può essere improvvisa e veloce. I protocolli standard di controllo della placca non sempre bastano. Sotto c’è, con ogni evidenza, un fattore che continua a sfuggirci.

Il futuro sta dentro l’ospite

Qui l’articolo diventa quasi impietoso verso la disciplina che Lindhe ha contribuito a costruire.

Sappiamo chi abita le tasche profonde. Non sappiamo se quei batteri producano la tasca o se sia la tasca a selezionarli. Dopo sessant’anni di microbiologia parodontale, la freccia causale resta la stessa questione irrisolta del trauma occlusale — con la differenza che stavolta nessuno ha ancora fatto l’esperimento decisivo.

E la conoscenza della risposta dell’ospite, dice Lindhe, è frustrantemente limitata. Perché alcune persone con infiammazione gengivale minima perdono attacco in modo grave, e altre con tartaro e infiammazione abbondanti non perdono quasi nulla? La domanda è vecchia di quarant’anni: l’11% dei lavoratori srilankesi di Löe non progredì mai oltre la gengivite, senza aver mai visto uno spazzolino. Se fosse più giovane, scrive Lindhe, dedicherebbe tutte le sue risorse a capire il ruolo dell’ospite e a stabilire dove la parodontite comincia. E perché certi denti siano più vulnerabili di altri nella stessa bocca.

Da lì arriva la sua ipotesi più impegnativa, ma anche quella che ricollega tutti i puntini. La parodontite non è una malattia sola, isolata. Assomiglia al diabete, dove esiti simili nascono da fisiopatologie diverse e, dentro ciascun tipo, la suscettibilità alle complicanze varia enormemente. Un modello che, se regge, rende obsoleta la nostra diagnosi.

Il limite della diagnostica

La seconda priorità che Lindhe indica è diagnostica, e la formula con un esempio che vale un capitolo. Un paziente di 28 anni con oltre il 50% di perdita ossea è chiaramente suscettibile. Un paziente di 90 anni con la stessa perdita ossea ha la stessa diagnosi e una malattia completamente diversa.

Oggi riconosciamo la suscettibilità solo a posteriori, dopo che l’osso è andato. Ci manca un test che la riveli prima. È il motivo per cui, in ambulatorio, la stima prognostica pesa più della fotografia radiografica del momento — anche se resta comunque una stima.

Lindhe chiude ricordando che gli studi longitudinali che hanno validato il dogma “controlla la placca e controlli la malattia” arruolavano popolazioni eterogenee analizzate come un gruppo unico, con valori medi. Le differenze individuali sono finite dentro la deviazione standard. Il suo invito alla generazione che verrà è di sfidare quei dogmi per individuare le cause più intrinseche della suscettibilità alla parodontite.

Cosa devo ricordare in studio domani?

Tre cose, senza retorica.

La prima è forse la più fondamentale. Il controllo della placca, domiciliare e professionale, resta il fattore che decide la durata della dentatura, e nessuna tecnica chirurgica lo sostituisce. Vale per i denti e vale, senza dubbio, anche per gli impianti.

La seconda. Non bisogna disdegnare la cura dei denti e farsi prendere dalla frenesia di sostituirli troppo presto con impianti.

La terza. La peri-implantite esiste, e può essere un problema.

Riferimenti bibliografici

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